Recuerdos transgeneracionales

Carrerita del miércoles 2 de septiembre

Carrerita de viernes 4 de septiembre

Las lluvias ahora sí ya comenzaron, lo que ha complicado mis corridas. El  martes no pude correr por la tormenta de la noche anterior y el miércoles comencé corriendo estaba chispeando, por fortuna antes de terminar el primer kilómetro dejó de hacerlo.

Ahora mis divagaciones tuvieron que ver con la capacidad de aprender de los insectos. En el desierto de Sonora hay un muy buen ejemplo: la hormiga cosechadora (Pogonomyrmex rugosus). Normalmente las hormigas de este género son granívoras estrictas y se alimentan de semillas de plantas herbáceas. En un medio como el desierto de Sonora esto puede ser complicado: la disponibilidad de semillas es errática, depende de las lluvias estacionales y durante gran parte del año escasean. La respuesta habitual ante sequías prolongadas es reducir drásticamente la actividad del hormiguero para conservar energía. Pero la hormiga cosechadora tiene un as bajo la manga: aprovechar una fuente alternativa y masiva de alimento, la cigarra del pasto (Beameria venosa). Esta cigarra aparece en pulsos que no dependen de las lluvias, sino de un reloj biológico interno sincronizado con la temperatura del subsuelo y el fotoperiodo. Emergen a finales de la primavera en cantidades descomunales para reproducirse. Y cuando digo «grandes cantidades», me refiero a miles de individuos; su estrategia evolutiva es saturar a los depredadores para que una fracción logre reproducirse.

Cuando las hormigas cosechadoras se encuentran en su periodo de baja actividad -ya que en primavera aún no llueve- es cuando brotan las cigarras. Las exploradoras detectan su presencia: cuando alcanzan densidades de más de tres cigarras por metro cuadrado, comienzan a reclutar compañeras y pasan a una depredación masiva y coordinada sumamente efectiva, alcanzando tasas de captura y transporte al nido de más de 45 cigarras por minuto.

Para esto se produce un condicionamiento olfativo y espacial: las hormigas asocian con rapidez las señales químicas volátiles de las cigarras con una rica fuente de alimento y trazan mapas de navegación para movilizar al resto. Al mismo tiempo, miden el esfuerzo en función de la recompensa: la colonia actúa como una sola unidad donde cada individuo actualiza la red de información colectiva mediante contactos antenales y feromonas de reclutamiento.

La urgente necesidad de proteína para la reina y las larvas empuja a las forrajeras a mantener este esfuerzo incluso en condiciones térmicas extremas, cercanas a su límite letal. Esta conducta se sostiene mientras la densidad compense el desgaste: en cuanto la densidad desciende por debajo de una cigarra por metro cuadrado, reducen el forrajeo; el gasto energético ya no resulta rentable. Es fascinante notar que la toma de decisiones no es jerárquica ni lineal: no hay una orden central, sino una red de retroalimentación descentralizada que responde a la tasa de recompensa.

El siguiente caso a mí me sorprendió muchísimo. En mis cursos de biología me habían enseñado que cuando los insectos pasan por una metamorfosis completa -el clásico ejemplo de las mariposas y polillas (lepidópteros)-, en la fase de pupa o crisálida se produce una lisis celular absoluta: las enzimas disuelven todos los tejidos larvales dejando una «sopa» de nutrientes a partir de la cual los discos imaginales (que durante la fase de oruga permanecieron durmientes) construyen desde cero al organismo adulto. Por lo tanto, se consideraba biológicamente imposible que cualquier experiencia, recuerdo o condicionamiento de la oruga pudiera transmitirse al adulto.

Pues resulta que esto no es así, y una de las primeras especies en las que se descubrió esta sorpresa fue precisamente una polilla del desierto de Sonora: la polilla halcón (Manduca sexta). En su fase de oruga es un animal voraz que devora hojas de plantas locales como el toloache (Datura spp.); parece un gusano ciego volcado exclusivamente en alimentarse. Tras unas semanas de desarrollo, se entierra en el suelo y forma la pupa, para emerger semanas después como una gran polilla adulta.

Hace cerca de veinte años se realizaron experimentos pioneros con esta especie en la Universidad de Georgetown. A las orugas maduras, a punto de pupar, se les expuso al olor de acetato de etilo (un estímulo olfativo neutro) asociado a pequeñas descargas eléctricas (estímulo aversivo). Las orugas aprendieron rápidamente a evitar ese olor. Posteriormente puparon y pasaron por la metamorfosis. Al emerger, las polillas adultas fueron colocadas en un laberinto en forma de «Y»: en un brazo se inyectaba aire limpio y en el otro, aire aromatizado con acetato de etilo. Las polillas evitaron categóricamente el brazo con el compuesto químico: ¡la memoria de la oruga había sobrevivido a la metamorfosis! Estudios neurobiológicos demostraron que la reorganización celular durante la fase de crisálida no es total: las neuronas de los cuerpos pedunculados -las estructuras de los artrópodos dedicadas al aprendizaje y la memoria- no se destruyen por completo; se conservan y se remodelan selectivamente integrándose en el cerebro del adulto.

Los resultados con la polilla halcón despertaron la curiosidad de un criador aficionado de mariposas en Japón. Criaba la mariposa cola de golondrina (Papilio xuthus) y tenía la constante sospecha de que los adultos parecían reconocerlo a partir de su cuidado en la etapa larval. Decidió replicar la experiencia asesorado por el equipo de Georgetown. Formó dos grupos de orugas: al primero lo condicionó emparejando la esencia de lavanda (estímulo neutro) con pulsos vibratorios mecánicos (estímulo aversivo); el segundo grupo se mantuvo como control, sin estímulos asociados.

Tras la metamorfosis, evaluaron a los adultos en el laberinto en «Y»: las mariposas de control eligieron los brazos al azar, mientras que las mariposas cuyas orugas habían sido condicionadas evitaron de forma contundente el brazo con aroma a lavanda. Quedó demostrado que estas mariposas también retenían la memoria de su vida larvaria.

Pero no se quedaron ahí: decidieron dar seguimiento a la descendencia de ambos grupos. De manera asombrosa, las orugas nacidas de los huevos puestos por los adultos condicionados mostraron aversión a la lavanda desde el primer instante, ¡sin haber experimentado jamás el condicionamiento previo! Y los adultos derivados de esas larvas mantuvieron el rechazo, ¡y sus propios hijos también! Curiosamente, esta aversión innata se transmitía con mayor fuerza por línea paterna. ¿Cómo diablos era posible esto?

Al parecer, el estrés severo del condicionamiento induce modificaciones epigenéticas directas en el ADN de las células germinales (los gametos). Estas marcas químicas no alteran la secuencia genética base, pero modulan posteriormente el desarrollo del sistema olfativo y de los cuerpos pedunculados en las siguientes generaciones, fijando de forma congénita la respuesta de evitación. Este fenómeno se conoce como herencia epigenética transgeneracional de la memoria olfativa. Que un aprendizaje ambiental pueda heredarse biológicamente entre generaciones es una auténtica revolución en la biología moderna. Este hallazgo, replicado con la mariposa cola de golondrina, ha sido confirmado en diversos laboratorios del mundo con nematodos, otros insectos y mamíferos como ratones de laboratorio.

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